Dans un petit village de pêcheurs, un jeune graçon découvre un oeuf. Naît alors une petite tortue qui n'est pas comme les autres, c'est un Gamera : un animal aux grands pouvoirs qui ne cesse de grandir. Alors que sa famille adoptive tente de le protéger contre la société, une nouvelle menace fait son apparition. Le jeune Gamera pourra-t-il sauver le village ?
Un météore s’écrase au Japon, déversant des centaines de créatures arachnides extraterrestres dans Tokyo. L’armée, impuissante face à un tel phénomène, tente de résister autant que possible à l’envahisseur. Mais alors que la panique s’installe, et que ces créatures semblent vouloir installer leur...
En mer de Béring, une petite île est la proie d’étranges oiseaux carnivores se nourrissant de ses habitants. Lorsque l’un de ces "Gyaos" subit une mutation physique au contact de la matière radioactive, la situation dégénère. Tokyo se retrouve alors la proie de la créature gigantesque qui cherche un nouveau territoire de chasse. Face à cette menace, le gouvernement va devoir se résoudre à s’allier avec le prédateur ancestral de l’oiseau : le Gamera. Mais une alliance est-elle vraiment possible ?
Trois ans ont passé depuis l'attaque de la Légion et le monde est de nouveau tourmenté par des attaques de Gyaos. Les monstres volants réapparaissent en nombre croissant à travers le monde. Ce troisième volet de la série consacrée au monstre géant Gamera voit celui-ci confronté à l'éveil d'Iris, qui revèlera au monde sa véritable nature.